Klubben ble grunnlagt 1990, og allerede i 1996 spilte laget for første gang i Veikkausliiga. Klubben rykket ned året etter, men var tilbake i 1999 og har oppholdt seg i den øverste divisjonen for herrer siden. Klubben vant for øvrig Veikkausliiga i 2008, og ble dermed finsk seriemester for første gang. Inter Åbo deltok også i Mesterligaen 2009/2010, hvor de røk ut av turneringen i andre kvalifiseringsrunde etter et sammenlagttap mot FC Sheriff Tiraspol.